故事延续第二季主线，灵界与斗魂卫在利益纠葛之下冲突不断，本季灵界派出强盛军队欲对斗魂卫赶尽杀绝，两方势力都在以正在举办门宗大会的五法山为中心汇集，在这里发生着惨烈的战斗与冲突。
故事发生在明治四十年（1907 年）在京都伏见居住的百川稻子什么都不擅长，每天都被父亲责骂，对于她来说的救赎就是祈祷神佛，某天一如往常她前往伏见稻荷神社参拜神明，遇到了一位自由奔放的少年坂本喜八，坂本喜八对稻子说不要信这些看不见的东西，从今之后将是电气时代。而此时稻子的 父亲对稻子说了关于结婚的事情，而且是父亲单方面决定的，稻子本来是放弃抵抗认为自己的价值就是如此，但坂本喜八打开了稻子想要离开这个家的心声，带着稻子离开了这个封闭的家。阻止结婚的方法是找出奇书《二十世纪电气目录》，那是喜八童年时代写下的关于电气的预言书，而喜八过去的哥哥清六带走这本书之后下落不明，喜八和稻子为了寻找这本奇书在京都和滋贺等地逃窜，消失的“电气目录”和其背后隐藏的秘密都等待揭开。
玩家东东因意外穿越进游戏《天青》成为最弱小野怪﹣﹣骷髅，不明情况的东东凭借自己多年的游戏经验，初期收获了一群野怪小弟。
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沧南危机解决后，林七夜完成津南山为期一年的守夜人集训考核，成为了正式的守夜人后，重回136小队，与伙伴再度开启一场与古神教会的崭新较量……新的西方邪神亮相，人类天花板齐聚沧南，一场巨大的灾难风暴正悄然酝酿成型。
